CIA dört direktörlük halinde çalışmaktadır:

İstihbarat Direktörlüğü
NCS'nin toplamış olduğu ham istihbaratların analiz edilip işlenmiş istihbarat haline getirildiği direktörlüktür. Entellektüel bir karaktere sahiptir. Tüm birimleri CIA merkezindedir. Görevi istihbarat toplamak değildir. Gizli Servis NCS'nin toplamış olduğu istihbaratı değerlendirip analiz etmektir. Havadan çekilen (uydu, uçak vs.) resimleri, radyo, telefon, televizyon, telgraf, telsiz gibi ulaştırma araçları ile toplanan bilgileri değerlendirir. Bu değerlendirmeler, raporlar halinde, ilgili makamlara gönderilir. Karşı haberalma daire başkanlığı ile koordineli olarak çalışır. İstihbarat Direktörlüğü'nde çalışan kişiler analist olarak adlandırılır. Politik, ekonomik, askeri, psikolojik analist gibi çeşitli dalları vardır. Yapısı ihtiyaçlara göre değişmekle birlikte on dört birimden oluşmaktadır. Bu birimler şunlardır:
  • Suç ve Narkotik Merkezi
  • Karşı-İstihbarat Merkezi/Analiz Grubu
  • Bilgi Operasyonları Merkezi/Analitik Grup
  • Asya-Pasifik, Latin Amerika ve Afrika Analiz
  • Koleksiyon (Toplama) Stratejileri ve Analiz
  • Tüzel Araştırmalar
  • Irak Analiz
  • Yakın Doğu ve Güney Asya Analiz
  • Politika Desteği
  • Rusya ve Avrupa Analiz
  • Terörizm Analiz
  • Uluslararası Sorunlar
  • Silah İstihbaratları, Karşı-Silahlanma ve Silah Kontrol Merkezi
  • İstihbarat Analizi için Okul
Ulusal Gizli Servis (National Clandestine Service-NCS) Direktörlüğü
Operasyon Direktörlüğü olarak da bilinir. Eski adlarından biri de Planlama Direktörlüğü'dür. Başta insan istihbaratı (HUMINT) olmak üzere elektronik (ELINT) ve sinyal (SIGINT) istihbaratını toplayan direktörlüktür. Her türlü bilgi ve haberi toplamakla görevlidir. Bu bilgileri elde etmek için casuslar ve ajanlar bulmaya çalışır. CIA'in dış ülkelerdeki tüm istasyon ve üsleri NCS tarafından yönetilir. Elçiliklerdeki birimlere istasyon, konsolosluklardaki birimlere üs adı verilir. Bu birimler şefler tarafından yönetilir.NCS'de operasyon subayı, koleksiyon (toplama) subayı,dil uzmanı gibi ünvanlara sahip personeller görev yapar. Operasyon subayının çeşitli ajan ve casuslardan elde ettiği bilgiler koleksiyon subayları tarafından değerlendirilerek analiz edilmesi için İstihbarat Direktörlüğü'ne gönderilir. NCS, Başkan'ın onayladığı karar direktifleriyle dış ülkelerde suikast, bombalama, rehin alma, şantaj, psikolojik ve fizyolojik işkence, gizli silah desteği gibi gizli operasyonlar yapabilir.NCS iki yardımcı direktörlüğe ayrılır.
  • Yardımcı Direktör NCS
    • Karşı-Silahlanma Bölümü
    • Karşı-Terörizm Merkezi
    • Karşı-İstihbarat Merkezi
    • Bölgesel ve Uluslararası Sorunlar Bölümü
    • Teknoloji Desteği Bölümü
  • HUMİNT (İnsan İstihbaratı) İletişimi için Yardımcı Direktör NCS
    • HUMİNT İletişimi Koordinasyon Merkezi
Bilim ve Teknoloji Direktörlüğü
Teşkilat elemanlarını, son teknolojik gelişmelerde eğitmek, kullanmasını öğretmek. Kullanılan araçları geliştirmek, yapılan operasyonlara bilimsel ve teknik destek sağlamak, bu direktörlüğün görevidir. Bilim ve Teknoloji Direktörlüğü çalışanları genellikle yetenekli bilim adamlarıdır. On iki birimden oluşmaktadır.
  • İş Stratejileri ve Kaynakları Merkezi
  • Teknoloji Yönetimi için Merkez
  • Bilim Adamı Şefliği
  • Geliştirme ve Mühendislik
  • Küresel Erişim
  • Görev Yöneticileri
  • Özel Faaliyetler (CIA'in gizli askeri eylem birimi olarak bilinir. İnsansız uçak saldırılarını yönetir.)
  • Özel İletişimler Programları
  • Sistemler Mühendisliği ve Analiz
  • Teknik Koleksiyon
  • Teknik Hızlılık
  • Teknik Servis
Destek Direktörlüğü
Eski adı Yönetim Direktörlüğü'dür. Teşkilat personelinin, toplanan bilgilerin, tesislerin güvenliğini sağlar. Destek Direktörlüğü şu birimlerden oluşur:
  • Stratejik Kaynaklar Yatırımı
  • Kritik Görev Sigortası
  • Destek Koleji
  • Geleneksel Olmayan Destek
  • NRO Program Yöneticisi
  • DNI Program Yöneticisi
  • Kurum İşleri
  • Küresel Altyapı
  • Küresel Servisler
  • Tıbbı Servisler
  • Görev Entegrasyonu
  • Personel Kaynakları
  • Güvenlik